Des milieux pauvres en oxygène ont-ils permis l’émergence des photosymbioses qui ont changé la face la Terre ?

La photosynthèse fixe le carbone atmosphérique sous forme de molécules organiques essentielles à la vie et produit l’oxygène présent dans l’atmosphère et dans les mers. Elle a été acquise par le monde vivant grâce à des intégrations cellulaires successives en « poupées russes », les photosymbioses. En mimant les étapes précoces des photosymbioses, nous suggérons, dans notre article publié dans Current Biology, que l’oxygène serait un facteur déterminant pour les amorcer en milieu hypoxique (c’est-à-dire à faible teneur en oxygène) – la fourniture de carbone pouvant être un évènement secondaire.

En convertissant le rayonnement solaire en énergie utilisable par le monde vivant, la réaction de photosynthèse a profondément modifié l’ensemble de la planète Terre. La photosynthèse permet la conversion du carbone provenant du dioxyde de carbone (CO₂) atmosphérique en matière organique complexe, principalement sous forme de sucres qui alimentent une grande partie des formes de vie, dont les sociétés humaines. Une autre conséquence de la photosynthèse, qui a eu des conséquences majeures à l’échelle planétaire, est la production d’oxygène. Celle-ci est causée par la cassure de molécules d’eau qui initie le flux énergétique d’électrons qui permet la fixation du carbone en sucres.

La photosynthèse oxygénique est apparue chez un groupe particulier de bactéries, les cyanobactéries, dont des traces fossiles remontent à 3,8 milliards d’années et dont des descendants existent encore aujourd’hui. L’oxygène produit a permis le métabolisme aérobie, plus énergétique, qui a conduit à l’émergence d’organismes unicellulaires prédateurs. Certains ont intégré des cyanobactéries, bénéficiant à leur tour de la photosynthèse, c’est ce que l’on appelle la photosymbiose. Les lointains descendants de ces organismes sont devenus les algues et les plantes actuelles.

Des emboîtements en « poupées russes » secondaires et tertiaires

L’histoire ne s’arrête pas là puisque, à plusieurs reprises, d’autres organismes prédateurs ont intégré ceux déjà issus de la première photosymbiose, créant des emboîtements en « poupées russes » secondaires et tertiaires. Par exemple, les coraux, apparus il y a environ 500 millions d’années, sont des animaux hébergeant des organismes photosynthétiques unicellulaires issus d’une photosymbiose secondaire, les dinoflagellés.

Nous avons développé un système expérimental permettant l’évolution en laboratoire d’étapes précoces de la transition entre une relation prédateur-proies vers une relation hôte-photosymbionte. Il comprend un organisme unicellulaire prédateur du groupe des ciliés, Tetrahymena thermophila et des proies photosynthétiques. Les ciliés sont des unicellulaires, très abondants dans les écosystèmes aquatiques, dont font partie les paramécies. la cyanobactérie Synechoccoccus elongatus permet de mimer les événements de photosymbiose primaire et la microalgue verte eucaryote Chlorella variabilis permet de mimer les événements de photosymbiose secondaire.

Grâce à la fluorescence naturelle des organismes photosynthétiques, nous avons combiné la microscopie et la cytométrie de flux, qui permet de quantifier et de trier des cellules suivant leur taille ou leur fluorescence pour observer le trajet des proies à l’intérieur des cellules prédatrices.

Une gloutonnerie extraordinaire

Nous avons ainsi caractérisé cette dynamique de la phagocytose jusqu’à l’élimination sous forme de boulettes fécales. Ceci a montré la gloutonnerie du prédateur unicellulaire qui peut ingérer jusqu’à 160 cyanobactéries ou 40 microalgues en moins d’une heure et les éliminer progressivement pendant plusieurs heures. Curieusement, de nombreuses proies sont rejetées sans être digérées totalement, voire pas du tout, suggérant qu’une transition simple entre l’état de proie et celui de symbionte intracellulaire ne nécessiterait que l’interruption de la rejection.

Afin d’évaluer les conditions environnementales permettant l’initiation d’une symbiose, nous avons placé le prédateur et ses proies dans des milieux pauvres en carbone assimilable ou en absence oxygène, et mesuré la survie du prédateur. Nous avons ainsi montré que les proies photosynthétiques favorisent considérablement la survie en milieu hypoxique alors qu’elles procurent un avantage faible, voire inexistant, dans un milieu pauvre en carbone. L’hypoxie induit aussi une condition physiologique atténuant sa propre cause, puisque le transit intracellulaire des proies est considérablement ralenti, favorisant ainsi l’utilisation de l’oxygène produit par la photosynthèse des proies.

Ce résultat n’était pas vraiment attendu, car il est généralement admis que le moteur principal des photosymbioses est la fourniture de carbone sous forme de sucres. Nous montrons donc que la production d’oxygène en conditions hypoxiques peut être une cause primaire de l’amorce d’une symbiose photosynthétique.

Les milieux hypoxiques ont été prépondérants pendant une grande partie de l’histoire de notre planète et sont toujours fréquents, en particulier dans les environnements aquatiques et marins. Leur incidence augmente même sous l’influence de perturbations anthropiques et de l’augmentation des températures. L’exploration de ces milieux pourrait donc révéler de nouvelles associations photosymbiotiques. Nous anticipons maintenant que le système expérimental que nous avons développé nous permettra d’étudier les mécanismes moléculaires et cellulaires stabilisant une proie en symbionte, qui restent largement inconnus. Au-delà de la compréhension d’un mécanisme fondamental d’association entre organismes ces travaux pourraient avoir des applications de biologie synthétique, pour construire, par exemple, de nouvelles associations productrices de biocarburants.